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松天牛小首螨的研究Ⅲ.携播特性*

时间:2023-06-18 08:40:03 来源:网友投稿

李俊楠 陈润恺 付 煜 蔡梦玲 黄炳荣 徐 云 吴松青 张飞萍

(1.福建农林大学林学院 福州 350002;

2.生态公益林重大有害生物防控福建省高校重点实验室 福州 350002;

3.福建省林业有害生物防治检疫局 福州 350003)

携播(phoresy)是指小型节肢动物通过附着在其他昆虫、鸟类、大型动物上进行传播,但非寄生的一种现象。一些微型节肢动物体微小、无翅,其主动移动能力不强(Michalskaetal., 2010;

Behan-Pelletieretal., 2010),因而通过自身移动进行远距离扩散和搜寻获得营养资源或适宜栖境的能力较弱,不利于其种群的繁衍和扩张。其中有些种类为了种群生存和繁衍需要,附着在体型更大的携带者身上,以便扩散至新的场所获得充足的营养或适宜的栖境使种群得以延续。如武氏蜂钝螨(Acarapiswoodi)和大黄蜂寄螨(Parasitellusfucorum)在越冬期前通过附着在宿主体上迁移至越冬场所,降低不良环境条件的影响以保证种群延续(Hucketal., 1998;

Sammataroetal., 2000)。通常,具有携播习性的节肢动物被认为是从自由生活到寄生生活进化的中间阶段,其携播行为是避免近亲繁殖、逃避资源恶化或栖境消失的适应性对策(Farishetal., 1971;

Houcketal., 1991;

Camerik, 2010;

胡敦孝等, 2001)。

松褐天牛(Monochamusalternatus)是我国松材线虫(Bursaphelenchusxylophilus)的主要传播媒介,控制松褐天牛能够有效降低松材线虫病的传播风险(张星耀等, 2003;

蔡梦玲, 2019;

陈龙等, 2014)。松天牛小首螨(Paracarophenaxalternatus)是近年发现对松褐天牛卵具有寄生致死作用的首个天敌螨类,隶属于小首螨科(Carophenacidae)小首螨属(Paracarophenax)(Xuetal., 2018),具有发育速度快、繁殖力强、易于人工扩繁、单螨即可致死天牛卵等优势,极具应用潜能。前期观察表明,松天牛小首螨属于携播螨类,体微小,若螨在母体膨腹体中发育成熟后胎生,一生仅见成螨阶段。该螨可大量聚集在松褐天牛成虫体腹面,借助天牛成虫的活动扩散传播,这一携播习性对于该螨获取寄主资源和适宜栖境等具有重要意义(李俊楠等, 2022)。进一步研究阐明松天牛小首螨通过松褐天牛成虫携播的特性,可为深入理解其生境适应性、评价其应用潜能和建立科学的野外应用方法提供基础依据。鉴于此,本文通过室内饲养、行为观察、模拟试验和野外调查,研究该螨在松褐天牛成虫体表的分布规律,在天牛成虫取食、产卵等过程中的携播规律,在天牛成虫间的传播以及林间松褐天牛成虫携螨情况。

1.1 松褐天牛及松天牛小首螨培养方法

供试松天牛小首螨为试验种群,以松褐天牛卵为寄主,采用自制螨虫培养盒培养。培养盒材质为透明PVC,方型,带盖,内径15cm ×8cm×6cm,培养盒底部垫一层15cm×8cm×3cm的海绵,注入适量蒸馏水作为保湿基质,海绵上方铺一张12cm×7cm的滤纸,然后再铺一层10cm×5cm的黑色PE膜作为螨虫观察背景及隔水屏障,PE膜外缘的滤纸吸水后起防止螨虫逃逸的作用。将松褐天牛卵放置在PE膜上,然后利用细软毛刷将螨虫扫到PE膜上,在25 ℃、RH 85%人工气候箱内培养至成螨胎生。供试松褐天牛也为试验种群,幼虫利用自制半人工饲料饲养,成虫羽化后在25 ℃、RH 85%人工气候箱内用1~2年生新鲜马尾松枝条饲养备用。

1.2 松天牛小首螨在松褐天牛成虫体表的分布

2021年6月1日,在实验室露天网室放置一个规格为1 m×1 m×1 m的铁纱网(20目)养虫笼。笼内放置40根长30cm,直径5~10cm的新鲜马尾松木段供松褐天牛成虫产卵。将镜检未携带松天牛小首螨的40头松褐天牛雌成虫和20头雄成虫放入笼内,每日提供1~2年生新鲜马尾松枝条喂食,早晚各向笼内均匀喷洒自来水500 mL以保持湿度。当日和6月11日,分2次按5点分布法在养虫笼内各点释放新胎生的松天牛小首螨雌成螨约1 000头,2次共释放约10 000头。在释放松天牛小首螨之前,先将其集中装入50 mL离心管内,然后在离心管盖顶部用细铁丝扎直径约1 mm的小孔10个,再将离心管管口朝上放置于螨虫释放点让其自行爬出。7月11日取出养虫笼内尚存活的松褐天牛成虫,镜检统计其携螨量和携螨率,并利用体式显微镜(Nikon SMZ800 N)拍摄记录松天牛小首螨在天牛成虫体上的分布情况。

1.3 松褐天牛成虫取食过程携播松天牛小首螨的数量

将新胎生松天牛小首螨雌成螨装入50 mL离心管内,每管约300头,将镜检确认不携螨的松褐天牛成虫单独放入离心管内,用脱脂棉封紧管口让松天牛小首螨聚集附着到天牛体表,24 h后取出天牛。此时,松天牛小首螨基本附着至天牛体表,且经过饥饿处理。然后,将携螨天牛单独放置在养虫盒(规格、材质与1.1中的螨虫培养盒一致,但不含海绵等其他物品,下同)内,并向盒内投放1~2年生新鲜马尾松枝条喂食,观察天牛取食活动以及取食时其体上松天牛小首螨的活动情况。取食1 h后将马尾松枝条取出,立即利用贝氏漏斗法(沈兆鹏, 1965)分离枝条上的螨虫24 h,并镜检统计分离所得螨虫的数量。本试验设松褐天牛雌、雄成虫各10次重复。

1.4 松褐天牛雌成虫产卵过程携播松天牛小首螨的数量

为分析松褐天牛雌成虫携螨量与传播螨虫量的关系,需使天牛雌成虫携螨量随机化。将已交尾的松褐天牛雌成虫放入具有高密度松天牛小首螨雌成虫(>10 000头)的螨虫饲养盒内10 min,使松天牛小首螨聚集附着到天牛体表,然后将天牛放入养虫盒内单独饲养3天,期间仅供以1~2年生新鲜马尾松枝条喂食,不提供松树木段使天牛无法产卵,确保其后续试验的日产卵量较大。3天后清理养虫盒内马尾松枝条并镜检统计天牛携螨量,然后将松树木段放入养虫盒内供携螨天牛雌成虫产卵,期间观察天牛产卵行为以及产卵时其体上松天牛小首螨的活动情况。12 h后取出天牛及松树木段,再次镜检统计天牛携螨数量,并剥开松树木段皮层统计每雌产卵数量。根据天牛产卵前后携螨数量差及产卵数量计算每产1粒卵松褐天牛雌成虫携播松天牛小首螨的数量。本试验设松褐天牛雌成虫20次重复。

1.5 松天牛小首螨在松褐天牛成虫间的传播

将1.4中镜检确认的携螨松褐天牛与1.1中未携螨松褐天牛成虫各1头放入养虫盒内共饲养,饲养条件为25 ℃、RH 80%、12 L∶12 D。盒内供以1~2年生新鲜马尾松枝条喂食。放入前先镜检统计携螨天牛体上初始携螨数量,此后每隔2天统计2头天牛的携螨数量,并计算传播率,直至第10天。本试验设4种天牛共饲养组合处理,分别为:
携螨雄天牛和未携螨雄天牛、携螨雄天牛和未携螨雌天牛、携螨雌天牛和未携螨雄天牛、携螨雌天牛和未携螨雌天牛,每处理设10~11次重复。松天牛小首螨从携螨天牛向未携螨天牛的传播率按照下式计算:

式中:
RT为传播率,%;
A为携螨松褐天牛成虫的初始携螨量;
B为未携螨松褐天牛成虫共饲养后的携螨量。

1.6 林间松褐天牛成虫携带松天牛小首螨的数量及其携螨率

选择于2021年5月31日—7月30日松褐天牛产卵高峰期采用诱捕法进行调查,野外试验地设在福建省闽侯县松天牛小首螨自然栖息的马尾松林内。自诱捕器挂设日起第2天调查1次,然后每隔15天调查1次,共调查5次。为减少同一个诱捕器捕获的松褐天牛成虫之间在集虫瓶内相互传播松天牛小首螨而引起的误差,每次调查的前一天将诱捕器集虫瓶更换,以保证捕获的松褐天牛在集虫瓶内的聚集时间较短。每次调查时,将集虫瓶内的松褐天牛分别单头装入50 mL指型管中,带回实验室在体式显微镜观察统计天牛携带松天牛小首螨数量及其携螨率。在林间共设置5个诱捕器,相邻诱捕器间隔不少于100 m,诱捕器挂设高度为底部离地不少于2 m。所用诱捕器为ZM-80B型,由顶盖、十字挡板、接虫漏斗、防逃逸接口和集虫瓶等部件组成,所用诱芯为APF-Ⅰ持久增强型,其主要成分为乙二醇单十一烷基醚和萜烯类化合物,诱捕器和诱芯均由福建辰康农林科技有限公司生产。

1.7 数据分析

采用方差分析(ANOVA)和LSD法比较分析松天牛小首螨在松褐天牛成虫体表的分布特征、松褐天牛成虫取食过程传播松天牛小首螨的情况、松天牛小首螨在松褐天牛成虫之间传播的数量特征、林间松褐天牛成虫携螨数量及其携螨率。采用Pearson相关性分析松褐天牛成虫产卵时松天牛小首螨的离体数量与其携螨量及产卵数量的关系。所有统计分析采用SPSS 23.0软件完成,图表制作采用Prism 7.0或Microsoft Excel 2007软件完成。

2.1 松天牛小首螨在松褐天牛成虫体表的分布

2021年7月11日检查养虫笼,有38头松褐天牛成虫存活(25头雌虫、13头雄虫)并均携带有松天牛小首螨,天牛携带的均为雌成螨,共有20 479头,数量上远远多于初始放螨量的10 000头。以上结果说明试验期间松天牛小首螨种群进行了繁殖增长,也说明雌成螨能够从试验环境中主动转移聚集到松褐天牛成虫体上。镜检观察发现,松天牛小首螨雌成螨主要附着在松褐天牛成虫体腹面沟缝处,如足基节窝、前脊沟、前腹沟和腹脊沟等处,呈聚集分布,不喜活动(图1)。该螨在天牛体上的数量分布情况见表1,从表中可以看出,每头天牛雌雄成虫分别平均携螨571.2、476.2头,天牛雌、雄成虫间的携螨量无显著差异(df=1,36,F=1.596,P=0.215),但无论雌成虫还是雄成虫,其身体不同部位的携螨量均具有显著差异(雌虫:
df=3,96,F=41.831,P<0.01;

雄虫:
df=3,48,F=18.274,P<0.01)。对于雌成虫,以其后胸腹面携螨量显著最大,每头成虫在该部位平均携螨312.2头,同时中胸腹面的携螨量也显著多于腹部腹面。对于雄成虫,也以后胸腹面的携螨量显著最大,每头成虫在该部位平均携螨316.2头,但其他部位间的携螨量无显著差异。对于不同性别天牛成虫在相同部位的携螨量,仅雌成虫中胸腹面的携螨量显著多于雄成虫(df=1,36,F=7.912,P<0.01),而在前胸腹面(df=1,36,F=1.182,P=0.284)、后胸腹面(df=1,36,F<0.01,P=0.948)和腹部腹面(df=1,36,F=3.757,P=0.06),雌、雄天牛成虫之间的携螨量均无显著差异。

图1 松天牛小首螨在松褐天牛成虫体腹面的分布Fig.1 Distribution of P. alternatus on the ventral body of M. alternatus adults

表1 松褐天牛成虫体表不同部位携带松天牛小首螨的数量①Tab.1 The number of P alternatus carried on the different body positions of M. alternatus adults

2.2 松褐天牛成虫取食过程携播松天牛小首螨的数量

松褐天牛成虫取食过程中携播松天牛小首螨的情况见表2。每头天牛雌、雄成虫取食过程中每1 h分别平均携播3.0、2.9头松天牛小首螨。雌、雄天牛成虫每1 h携播松天牛小首螨的数量无显著差异(df=1,18,F=0.08,P=0.928)。

表2 松褐天牛成虫取食1 h携播松天牛小首螨的数量Tab.2 The number of P. alternatus transmitted by M. alternatus adults during feeding in 1 hour

2.3 松褐天牛雌成虫产卵过程携播松天牛小首螨的数量

松褐天牛雌成虫产卵时携播松天牛小首螨的过程如图2所示。产卵前天牛雌成虫不停地在产木上爬动,并用下颚须、下唇须不断触探树皮表面以选择合适的产卵部位,然后用上颚在树皮上咬出一个眼状刻槽,后身体旋转180°将产卵器插入刻槽。此时,天牛雌成虫虫体不停抖动,其体上附着的松天牛小首螨雌成螨开始活跃,部分螨虫离开附着区,沿天牛成虫腹部和产卵器进入刻槽寄生松褐天牛卵。

图2 松褐天牛雌成虫产卵携播松天牛小首螨状态Fig.2 Status of M. alternatus female adult transmitting P. alternatus during oviposition

松褐天牛雌成虫产卵过程中携播松天牛小首螨的情况见表3。所观察的20头松褐天牛雌成虫共携带松天牛小首螨5 360头,12 h内产卵143粒,产卵后镜检携螨4 430头,共携播松天牛小首螨930头,每头天牛雌成虫平均每产1粒卵携播6.5头松天牛小首螨。相关性分析表明,松褐天牛雌成虫平均每产1粒卵携播松天牛小首螨的数量与其携螨量(R=0.188,P=0.427)及产卵数量(R=0.260,P=0.269)均无显著相关性。

表3 松褐天牛雌成虫产卵过程中携播松天牛小首螨的数量Tab.3 The number of P. alternatus transmitted by M. alternatus female adults during oviposition

2.4 松天牛小首螨在松褐天牛成虫间的传播

携螨和未携螨松褐天牛成虫共饲养时松天牛小首螨在天牛之间的传播情况见表4。方差分析表明,天牛共饲养组合、共饲养时间及二者的交互作用均对传播松天牛小首螨的数量具有显著影响(天牛共饲养组合:
df=3, 202,F=48.030,P<0.01;

共饲养时间:
df=4, 201,F=16.830,P<0.01;

二者的交互作用:
df=12, 193,F=3.394,P<0.01),也均对传播率具有显著影响(天牛共饲养组合:
df=3,F=142.599,P<0.01;

共饲养时间:
df=4,F=63.171,P<0.01;

二者的交互作用:
df=12,F=8.906,P<0.01)。从表中可以看出,在共饲养2、4、6、8或10 天后,不同性别携螨天牛均可以向未携螨天牛传螨,但均以携螨雄天牛向未携螨雌天牛传螨数量显著最多,传播率显著最高。共饲养2 天后,平均每头携螨雄天牛向未携螨雌天牛传播39.3头螨,平均传播率为8.1%,其传螨数量和传播率分别是其他天牛共饲养组合处理的3.3~5.0、3.0~5.8倍。共饲养10 天后,平均每头携螨雄天牛向未携螨雌天牛传播192.2头螨,平均传播率为38.5%,其传播数量和传播率分别是其他天牛共饲养组合的3.3~6.5、2.8~5.3倍。随着共饲养时间延长,携螨天牛向未携螨天牛传播松天牛小首螨的数量和传播率均逐步增高。

2.5 林间松褐天牛成虫携螨率与携螨量

在松天牛小首螨自然栖息林分诱捕调查松褐天牛成虫的携螨率见表5。从表中可以看出,在捕获的267头松褐天牛成虫中有146头携带松天牛小首螨,总携螨率为55.0%。其中82头雄天牛有32头携螨,携螨率为39.2%,185头雌天牛中有114头携螨,携螨率为61.6%。松褐天牛雌成虫的携螨率显著高于雄成虫(df=1,8,F=31.392,P<0.01)。

表5 林间诱捕松褐天牛成虫携螨率Tab.5 The mites-carrying percentage of M. alternatus adults trapped in the field

进一步统计分析林间捕获松褐天牛成虫的携螨数量发现,松褐天牛雄成虫平均携螨(247.3±29.6)头,最少30头,最多600头,雌成虫平均携螨(291.4±19.9)头,最少10头,最多1 000头。天牛雌、雄成虫间携螨的数量无显著差异(df=1,144,F=1.176,P=0.28)。

天敌螨类体型微小且无翅,主动移动能力不强,因此往往需借助气流或者其他动物传播。相比于利用气流传播的随机性,利用昆虫等移动能力相对更强的生物进行携播的目的指向性更加明确,并表现为身体构造、行为习性、生活史等的适应性变化。携播螨对携播宿主的搜寻定位和主动附着能力是建立携播关系的前提,本研究将未携螨松褐天牛成虫和松天牛小首螨放置在同一空间并经历一定时间后,后者大量聚集和附着在天牛体腹面,且松褐天牛携螨率达到100%。这一结果与松天牛小首螨对松褐天牛成虫具有显著趋向性有关,说明该螨能够主动迁移聚集到松褐天牛成虫体上建立携播关系,为其获取更多资源、延续和扩张种群乃至发挥控害作用奠定了重要基础。松天牛小首螨以雌成螨作为携播螨态,由于雌成螨寿命长、数量大,且是该螨种群中唯一具有主动移动、繁殖扩散和寄生致死松褐天牛卵等能力的螨态,因此这一特性既有利于其扩张种群、获取资源和发挥生物调控松褐天牛种群的作用,也是其生境适应性的体现。

携播螨在合适的时机脱离宿主获取资源和繁衍种群是其携播成功的重要环节。松天牛小首螨可通过松褐天牛成虫取食行为传播到松树枝条上,由于天牛成虫在健康松树枝条上取食,在衰落或濒死松树的枝干上产卵,因此,天牛取食传播的松天牛小首螨一般难以搜寻到松褐天牛卵进而寄生和繁殖种群,但可能搜寻到新的松褐天牛成虫并与之建立携播关系,进而起到扩散种群的作用。松天牛小首螨还可通过松褐天牛雌成虫产卵行为传播到天牛卵附近,且天牛每产1粒卵平均传播松天牛小首螨6.5头,与松褐天牛卵被同一代松天牛小首螨寄生的个体数量接近,说明天牛产卵传播的松天牛小首螨基本上均可以搜寻并寄生松褐天牛卵。对松天牛小首螨繁殖力的研究发现,该螨每雌虫平均繁殖71.2头子代成螨,且其子代成螨可继续在同一寄主卵上再繁殖1~2代。按此计算,即使不统计子代成螨再寄生的繁殖量,携螨雌天牛每产1粒卵也可繁殖448.6头子代成螨,这些子代成螨既可以继续寄生同一天牛卵再次繁殖,又可以主动移动寻找附近新的天牛卵寄生,或搜寻新的天牛成虫并与其建立携播关系。由此可见,通过天牛产卵行为传播的松天牛小首螨既能起到了寄生天牛卵和繁殖扩张种群的作用,又能起到了扩散种群的作用。在未来生物防治实践中,可以考虑在林间设置诱木诱集松褐天牛产卵后再释放松天牛小首螨,促使诱木上形成高密度的种群并扩散出去,充分发挥其生物防治效能。

松天牛小首螨与松褐天牛雌、雄成虫均可以建立携播关系。在携螨雄天牛与未携螨雄天牛、携螨雄天牛与未携螨雌天牛、携螨雌天牛与未携螨雄天牛、携螨雌天牛与未携螨雌天牛4种共饲养组合下,松天牛小首螨均可以从携螨天牛体上传播到未携螨天牛体上,说明该螨可以在任意性别松褐天牛成虫之间传播,有利于其利用天牛成虫聚集性取食、雌雄匹配交尾等行为进一步传播扩散种群。然而,不同性别天牛成虫的生物学功能不同,行为习性亦有不同,因此不同性别天牛成虫携带传播的松天牛小首螨所产生的生态学效应也不同。携螨雌天牛可借助其产卵行为携播松天牛小首螨,并起到寄生、繁殖、扩散种群等重要作用,但由于雄天牛不具备产卵功能,因此其携播的松天牛小首螨可能只起到扩散种群的作用。在4种不同天牛成虫共饲养组合中,以携螨雄天牛向未携螨雌天牛传播松天牛小首螨的数量和传播率均显著最高,以携螨雌天牛向未携螨雄天牛传播松天牛小首螨的数量和传播率均显著最低,这一特性显然更有利于松天牛小首螨与雌天牛建立携播关系,进而更有利于该螨种群的繁衍扩张,体现出较强的生境适应性。松天牛小首螨在不同性别天牛间传播的这一差异性可能与该螨主要分布在天牛体腹面,而松褐天牛成虫以上雄下雌体位交尾等有关。

在松天牛小首螨自然栖息林分内,松褐天牛成虫的携螨率为55.0%,其中雌、雄成虫的携螨率分别达到61.6%和39.2%,每头雌、雄天牛成虫分别平均携螨291.4、247.3头。笔者前期研究发现,携螨松褐天牛雌成虫产下的卵有80.85%被松天牛小首螨寄生致死。按照野外松褐天牛雌成虫61.6%的携螨率估算,则林间松天牛小首螨对松褐天牛F1代卵的控制率可达49.8%。同时,松天牛小首螨可在同一天牛卵上繁殖2~3代,加上在适宜条件下完成一个世代不到3天,短期内即可在局部形成高密度种群并扩散出去,因此该螨对松褐天牛的实际控制率有可能大于49.8%这一估算值。此外,野外松褐天牛雌成虫的携螨率显著高于雄成虫,这与雌天牛产卵场所存在高密度松天牛小首螨局部种群的可能性较高、螨虫从雄天牛传播到雌天牛的效率较高等有关。本研究室内模拟试验条件下每头松褐天牛雌、雄成虫分别携螨571.2、476.2头,携螨率均达到100%,明显高于野外天牛成虫的携螨量和携螨率,这与模拟试验中释放螨量较大和天牛成虫活动被限制在局部空间等有关,也说明野外复杂环境可影响松褐天牛成虫的携螨率。

松天牛小首螨通过螯肢抱握住松褐天牛成虫体腹面沟缝处的体毛携播,附着不动且极难掉落。有研究表明,携播螨通常可在宿主上形成休眠体,不喜活动以保存能量,根据身体变化和活动能力分为可动休眠体或不可动休眠体。例如:
粉螨科(Acaridae)、半疥螨科(Hemisarcoptidaede)的一些种类的体末端腹面的部分刚毛演变成吸盘,或者抱握器以便于附着在宿主昆虫或者其他动物体上,形成可动休眠体(胡敦孝等, 2001),而食甜螨属(Glycyphagus)、短毛螨属(Chaetodoctylus)的一些种类在宿主上形成不活动休眠体,身体被包围在第一若螨的皮壳中,几乎完全不活动(张曼丽等, 2007)。然而,与上述两类休眠方式均有所不同,松褐天牛成虫体上的松天牛小首螨的身体构造无显著变化,不喜活动,但在宿主松褐天牛成虫取食、产卵等行为中,部分个体恢复活动能力并脱离宿主,搜寻寄生松褐天牛卵或建立新的携播关系。有关该螨携播体是否形成休眠体、形成休眠体的类别以及在宿主取食、产卵行为过程中部分个体恢复活动的机制等仍有待进一步研究。

松天牛小首螨通过雌成螨附着在松褐天牛成虫体腹面形成携播关系,该螨能主动转移聚集到天牛成虫体上,并在不同天牛个体间相互传播,通过携螨松褐天牛成虫取食、产卵等行为实现种群的传播扩散和繁殖扩张。松天牛小首螨的上述携播特征是其种群生境适应性的体现,也说明该螨具有较强的生物防治潜能。在未来野外实践中,可通过在松褐天牛成虫活动区域或松褐天牛卵高密度部位释放松天牛小首螨,利用该螨的携播习性繁殖扩散种群并搜索寄生松褐天牛卵,发挥其生物防治效能。

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